1952년 미국 오하이오 주에서 태어났다. 스탠퍼드 대학에서 영문학을 전공하고, 아이오와 대학에서 예술학 석사학위를 받았다. 아이오와 대학시절 단편소설을 발표하기 시작했다. 장편소설 《세상 끝의 사랑》의 모티프가 된 <하얀 천사>는 1989년 ‘올해의 미국 단편선’에 선정되었으며, <브라더 씨>는 1999년 ‘오 헨리상 수상집’에 실렸다.

15세 무렵에 읽은 버지니아 울프의 《댈러웨이 부인》에 《세월》을 변주해 1998년 커닝햄 버전의 새로운 《세월》을 발표, <뉴욕타임스> 베스트셀러에 오르는 것은 물론 1999년 퓰리처상과 펜 포크너상 동시 수상이라는 문학적 영예를 안았다. 《세월》은 2002년 스티븐 달드리 감독, 니콜 키드먼, 메릴 스트립 주연의 <디 아워스>로 영화화되어 이듬해 골든글로브 최우수작품상과 여우주연상을 거머쥐었다.

미국에서 작품성과 대중성을 겸비한 작가로 손꼽히는 커닝햄은 매일 아침 9시에 책상에 앉아 오후까지 글을 쓰는 성실한 작가이며, 집필 이외에 시민 저항 운동과 올바른 에이즈 인식 캠페인에도 활발히 참여하고 있다. 메릴 스트립과 클레어 데인스가 주연한 영화 <저녁>의 시나리오를 비롯하여 프로빈스타운 여행 에세이 《그들 각자의 낙원》을 발표하는 등 다양한 장르를 넘나들고 있다.

글쓰는 틈틈이 매사추세츠의 프로빈스타운에 있는 파인아트 워크센터와 브루클린 대학에서 예술학 석사과정을 가르치고, 예일 대학에서도 창의적 글쓰기 수업을 맡는 등 후진 양성에도 힘을 쏟고 있다. 현재 뉴욕에 거주하며 새 작품을 준비 중이다.